По всем вопросам звоните:

+7 495 274-22-22

УДК: 617–089 DOI:10.33920/med-15-2204-05

Таргетная терапия венозного тромбоза: экспериментальные изыски или осязаемое будущее?

Порембская Ольга Ярославна канд. мед. наук, доцент кафедры сердечно-сосудистой хирургии, ФГБОУ ВО «СЗГМУ имени И.И. Мечникова» (191015, ул. Кирочная, д. 41, г. Санкт-Петербург, Россия), научный сотрудник, ФГБНУ «Институт экспериментальной медицины» (197376, ул. Академика Павлова, д. 12, г. Санкт-Петербург, Россия), Е-mail: porembskaya@yandex.ru, https://orcid.org/0000-0003-3537-7409
Старикова Элеонора Александровна канд. биол. наук, старший научный сотрудник отдела иммунологии, ФГБНУ «Институт экспериментальной медицины» (197376, ул. Академика Павлова, д. 12, г. Санкт-Петербург, Россия), доцент кафедры иммунологии Первого Государственного Санкт-петербургского медицинского университета имени академика И.П. Павлова» (197022, ул. Льва Толстого, д. 6–8, г. Санкт-Петербург, Россия), Е-mail: Starickova@yandex.ru, https://orcid.org/0000-0002-9687-7434
Лобастов Кирилл Викторович канд. мед. наук, доцент кафедры общей хирургии, ФГАОУ ВО «Российский национальный исследовательский медицинский университет имени Н.И. Пирогова» Минздрава России (117997, г. Москва, ул. Островитянова, д. 1), врач-хирург, ГБУЗ ГКБ № 24 Департамента здравоохранения г. Москвы (127015, г. Москва, ул. Писцовая, д. 10), Е-mail: lobastov_kv@mail.ru, https://orcid.org/0000-0002-5358-7218
Маммедова Дженнет Тумаровна научный сотрудник отдела иммунологии, ФГБНУ «Институт экспериментальной медицины», 197376, ул. Академика Павлова, д. 12, г. Санкт-Петербург, Россия, Е-mail: jennet_m@mail.ru, https://orcid.org/0000-0003-4381-6993
Лаберко Леонид Александрович д-р мед. наук, профессор кафедры общей хирургии лечебного факультета, ФГАОУ ВО «Российский национальный исследовательский медицинский университет имени Н.И. Пирогова» Минздрава России (117997, г. Москва, ул. Островитянова, д. 1), директор университетской хирургической клиники ГБУЗ ГКБ № 24 Департамента здравоохранения г. Москвы (127015, г. Москва, ул. Писцовая, д. 10), Е-mail: laberko@list.ru, https://orcid.org/0000-0002-5542-1502
Кравчук Вячеслав Николаевич д-р мед. наук, профессор, заведующий кафедрой сердечно-сосудистой хирургии, ФГБОУ ВО «СЗГМУ имени И.И. Мечникова», 191015, ул. Кирочная, д. 41, г. Санкт-Петербург, Россия, Е-mail: kravchuk9@yandex.ru, https://orcid.org/0000-0002-6337-104X
Сайганов Сергей Анатольевич д-р мед. наук, профессор, ректор, ФГБОУ ВО «СЗГМУ имени И.И. Мечникова», заведующий кафедрой госпитальной терапии и кардиологии имени М.С. Кушаковского, ФГБОУ ВО «СЗГМУ имени И.И. Мечникова», 191015, ул. Кирочная, д. 41, г. Санкт-Петербург, Россия, Е-mail: sergey.sayganov@szgmu.ru, https://orcid.org/0000-0001-8325-1937

Антикоагулянтная терапия является стандартом лечения и профилактики венозного тромбоза (ВТ). Несмотря на высокий профиль эффективности и безопасности, современные антикоагулянтные препараты не лишены негативных эффектов в виде кровотечений, зачастую ограничивающих возможности их использования. Заложенная в основу иммунотромбоза тесная взаимосвязь между иммунными клетками и системой коагуляции дает возможность рассматривать подавление иммунного компонента как одно из альтернативных направлений таргетной терапии заболевания. Активация эндотелия в условиях венозного стаза, гипоксия венозной стенки, секреция медиаторов воспаления создают условия для развития ВТ. Ключевыми звеньями становятся активация и адгезия тромбоцитов и лейкоцитов, секреция внеклеточных нейтрофильных ловушек (NETs). Подавление межклеточных взаимодействий при делеции молекулы адгезии Р-селектина, сигнальных молекул галектина и HMGB1 приводят к угнетению или значительной редукции тромбообразования. Такой же эффект наблюдается при блокировании функции тромбоцитов в результате трансформации гликопротеина GPIbα, потери рецептора CLEC-2 и при дефиците фактора Виллебранда. Нейтропения способствует изменению структуры и плотности тромба, реже предотвращает его образование. Также одним из вариантов профилактики ВТ в эксперименте является введение медиаторов резорбции, которые секретируются клетками-эффекторами в процессе разрешения тромбоза. Таргетная терапия представляется перспективным методом, опирающимся на ключевые звенья патогенеза ВТ, который, возможно, позволит избежать типичных осложнений антикоагулянтной терапии.

Литература:

1. Mai V, Bertoletti L, Cucherat M, Jardel S, Grange C, Provencher S, et al. Extended anticoagulation for the secondary prevention of venous thromboembolic events: An updated network meta-analysis. PLoS ONE. 2019 Apr 1; 14 (4).

2. Bounameaux H, Haas S, Farjat AE, Ageno W, Weitz JI, Goldhaber SZ, et al. Comparative effectiveness of oral anticoagulants in venous thromboembolism: GARFIELD–VTE. Thromb Res. 2020 Jul 1; 191: 103–12.

3. Ebraheem M, Alzahrani I, Crowther M, Rochwerg B, Almakadi M. Extended DOAC therapy in patients with VTE and potential risk of recurrence: A systematic review and meta-analysis. J Thromb Haemost JTH. 2020 Sep 1; 18 (9): 2308–17.

4. Esmon CT. Basic Mechanisms and Pathogenesis of Venous Thrombosis. Blood Rev. 2009 Sep; 23 (5): 225.

5. Stark K, Massberg S. Interplay between inflammation and thrombosis in cardiovascular pathology. Nat Rev Cardiol. 2021 Sep 1; 18 (9): 666–82.

6. Kumar NG, Clark A, Roztocil E, Caliste X, Gillespie DL, Cullen JP. Fibrinolytic activity of endothelial cells from different venous beds. J Surg Res. 2015; 194 (1): 297–303.

7. Porembskaya O, Toropova Y, Tomson V, Lobastov K, Laberko L, Kravchuk V, et al. Pulmonary artery thrombosis: A diagnosis that strives for its independence. Vol. 21, International Journal of Molecular Sciences. MDPI AG; 2020. p. 1–18.

8. Matos MF, Lourenço DM, Orikaza CM, Bajerl JAH, Noguti MAE, Morelli VM. The role of IL-6, IL-8 and MCP-1 and their promoter polymorphisms IL-6-174GC, IL-8-251AT and MCP-1–2518AG in the risk of venous thromboembolism: A case-control study. Thromb Res. 2011 Sep 1; 128 (3): 216–20.

9. Wakefield TW, Myers DD, Henke PK. Mechanisms of venous thrombosis and resolution. Arterioscler Thromb Vasc Biol. 2008 Mar; 28 (3): 387–91.

10. von Brühl ML, Stark K, Steinhart A, Chandraratne S, Konrad I, Lorenz M, et al. Monocytes, neutrophils, and platelets cooperate to initiate and propagate venous thrombosis in mice in vivo. J Exp Med. 2012 Apr 9; 209 (4): 819–35.

11. McEver RP, Cummings RD. Perspectives series: cell adhesion in vascular biology. Role of PSGL-1 binding to selectins in leukocyte recruitment. J Clin Invest. 1997 Aug 1; 100 (3): 485–92.

12. Zifkos K, Dubois C, Schäfer K. Extracellular Vesicles and Thrombosis: Update on the Clinical and Experimental Evidence. Int J Mol Sci 2021 Vol 22 Page 9317. 2021 Aug 27; 22 (17): 9317.

13. Abid Hussein MN, Böing AN, Biró É, Hoek FJ, Vogel GMT, Meuleman DG, et al. Phospholipid composition of in vitro endothelial microparticles and their in vivo thrombogenic properties. Thromb Res. 2008 Jun; 121 (6): 865–71.

14. Lundström A, Mobarrez F, Rooth E, Thålin C, von Arbin M, Henriksson P, et al. Prognostic Value of Circulating Microvesicle Subpopulations in Ischemic Stroke and TIA. Transl Stroke Res. 2020 Aug 1; 11 (4): 708–19.

15. Sabatier F, Roux V, Anfosso F, Camoin L, Sampol J, Dignat-George F. Interaction of endothelial microparticles with monocytic cells in vitro induces tissue factor-dependent procoagulant activity. Blood. 2002 Jun 1; 99 (11): 3962–70.

16. Coleman DM, Wakefield TW. Biomarkers for the diagnosis of deep vein thrombosis. http://dx.doi.org/101517/175300592012692674. 2012 Jul; 6 (4): 253–7.

17. Brill A, Fuchs TA, Chauhan AK, Yang JJ, De Meyer SF, Köllnberger M, et al. Von Willebrand factor-mediated platelet adhesion is critical for deep vein thrombosis in mouse models. Blood. 2011 Jan 27; 117 (4): 1400–7.

18. Cooley BC. In vivo fluorescence imaging of large-vessel thrombosis in mice. Arterioscler Thromb Vasc Biol. 2011 Jun; 31 (6): 1351–6.

19. Zarbock A, Singbartl K, Ley K. Complete reversal of acid-induced acute lung injury by blocking of platelet-neutrophil aggregation. J Clin Invest. 2006 Dec 1; 116 (12): 3211–9.

20. Feghhi S, Sniadecki NJ. Mechanobiology of Platelets: Techniques to Study the Role of Fluid Flow and Platelet Retraction Forces at the Micro- and Nano-Scale. Int J Mol Sci 2011 Vol 12 Pages 9009–9030. 2011 Dec 7; 12 (12): 9009–30.

21. Mukhopadhyay S, Johnson TA, Duru N, Buzza MS, Pawar NR, Sarkar R, et al. Fibrinolysis and Inflammation in Venous Thrombus Resolution. Front Immunol. 2019; 10 (JUN).

22. Tamassia N, Bianchetto-Aguilera F, Arruda-Silva F, Gardiman E, Gasperini S, Calzetti F, et al. Cytokine production by human neutrophils: Revisiting the «dark side of the moon». Eur J Clin Invest. 2018 Nov 1; 48: e12952.

23. Tecchio C, Micheletti A, Cassatella MA. Neutrophil-Derived Cytokines: Facts Beyond Expression. Front Immunol. 2014; 5 (OCT).

24. Maugeri N, Campana L, Gavina M, Covino C, De Metrio M, Panciroli C, et al. Activated platelets present high mobility group box 1 to neutrophils, inducing autophagy and promoting the extrusion of neutrophil extracellular traps. J Thromb Haemost. 2014 Dec 1; 12 (12): 2074–88.

25. Stark K, Philippi V, Stockhausen S, Busse J, Antonelli A, Miller M, et al. Disulfide HMGB1 derived from platelets coordinates venous thrombosis in mice. Blood. 2016 Nov 17; 128 (20): 2435–49.

26. Kim SW, Lee JK. Role of HMGB1 in the Interplay between NETosis and Thrombosis in Ischemic Stroke: A Review. Cells. 2020 Jul 28; 9 (8): 1794.

27. Fuchs TA, Brill A, Duerschmied D, Schatzberg D, Monestier M, Myers DD, et al. Extracellular DNA traps promote thrombosis. Proc Natl Acad Sci U S A. 2010 Sep 7; 107 (36): 15880–5.

28. Barranco-Medina S, Pozzi N, Vogt AD, Di Cera E. Histone H4 promotes prothrombin autoactivation. J Biol Chem. 2013 Dec 13; 288 (50): 35749–57.

29. Semeraro F, Ammollo CT, Esmon NL, Esmon CT. Histones induce phosphatidylserine exposure and a procoagulant phenotype in human red blood cells. J Thromb Haemost. 2014 Oct 1; 12 (10): 1697–702.

30. Xu J, Zhang X, Pelayo R, Monestier M, Ammollo CT, Semeraro F, et al. Extracellular histones are major mediators of death in sepsis. Nat Med. 2009 Nov; 15 (11): 1318–21.

31. Semeraro F, Ammollo CT, Morrissey JH, Dale GL, Friese P, Esmon NL, et al. Extracellular histones promote thrombin generation through platelet-dependent mechanisms: Involvement of platelet TLR2 and TLR4. Blood. 2011 Aug 18; 118 (7): 1952–61.

32. Ammollo CT, Semeraro F, Xu J, Esmon NL, Esmon CT. Extracellular histones increase plasma thrombin generation by impairing thrombomodulin-dependent protein C activation. J Thromb Haemost. 2011 Sep; 9 (9): 1795–803.

33. Порембская О, Лобастов К, Кравчук В, Грицкова И, Лаберко Л, Чесноков М, et al. Нейтрофильные экстрацеллюлярные ловушки: жизнь нейтрофила после смерти. Хирург. 2021; 3–4: 25–35.

34. Von Köckritz-Blickwede M, Goldmann O, Thulin P, Heinemann K, Norrby-Teglund A, Rohde M, et al. Phagocytosis-independent antimicrobial activity of mast cells by means of extracellular trap formation. Blood. 2008 Mar 15; 111 (6): 3070–80.

35. Morshed M, Hlushchuk R, Simon D, Walls AF, Obata-Ninomiya K, Karasuyama H, et al. NADPH oxidase-independent formation of extracellular DNA traps by basophils. J Immunol Baltim Md 1950. 2014 Jun 1; 192 (11): 5314–23.

36. Granger V, Faille D, Marani V, Noël B, Gallais Y, Szely N, et al. Human blood monocytes are able to form extracellular traps. J Leukoc Biol. 2017 Sep; 102 (3): 775–81.

37. Chow OA, Von Köckritz-Blickwede M, Bright AT, Hensler ME, Zinkernagel AS, Cogen AL, et al. Statins enhance formation of phagocyte extracellular traps. Cell Host Microbe. 2010 Nov 18; 8 (5): 445–54.

38. Ponomaryov T, Payne H, Fabritz L, Wagner DD, Brill A. Mast cells granular contents are crucial for deep vein thrombosis in mice. Circ Res. 2017 Sep 1; 121 (8): 941–50.

39. Voehringer D. Protective and pathological roles of mast cells and basophils. Nat Rev Immunol. 2013 May; 13 (5): 362–75.

40. The mast cell as site of tissue-type plasminogen activator expression and fibrinolysis — PubMed. J Immunol. 1999; 162 (2): 1032–41.

41. Downing LJ, Wakefield TW, Strieter RM, Prince MR, Londy FJ, Fowlkes JB, et al. Anti-P-selectin antibody decreases inflammation and thrombus formation in venous thrombosis. J Vasc Surg. 1997; 25 (5): 816–28.

42. Diaz JA, Wrobleski SK, Alvarado CM, Hawley AE, Doornbos NK, Lester PA, et al. P-Selectin inhibition therapeutically promotes thrombus resolution and prevents vein wall fibrosis better than enoxaparin and an inhibitor to von willebrand factor. Arterioscler Thromb Vasc Biol. 2015 Apr 27; 35 (4): 829–37.

43. Ramacciotti E, Myers DD, Wrobleski SK, Deatrick KB, Londy FJ, Rectenwald JE, et al. P-selectin/PSGL-1 inhibitors versus enoxaparin in the resolution of venous thrombosis: a meta-analysis. Thromb Res. 2010 Apr; 125 (4).

44. Day SM, Reeve JL, Pedersen B, Farris DM, Myers DD, Im M, et al. Macrovascular thrombosis is driven by tissue factor derived primarily from the blood vessel wall. Blood. 2005 Jan 1; 105 (1): 192–8.

45. Varma MR, Varga AJ, Knipp BS, Sukheepod P, Upchurch GR, Kunkel SL, et al. Neutropenia impairs venous thrombosis resolution in the rat. J Vasc Surg. 2003 Nov; 38 (5): 1090–8.

46. Porembskaya O, Zinserling V, Tomson V, Toropova Y, Starikova EA, Maslei V V., et al. Neutrophils Mediate Pulmonary Artery Thrombosis In Situ. Int J Mol Sci. 2022 May 23; 23 (10): 5829.

47. Martinod K, Demers M, Fuchs TA, Wong SL, Brill A, Gallant M, et al. Neutrophil histone modification by peptidylarginine deiminase 4 is critical for deep vein thrombosis in mice. Proc Natl Acad Sci U S A. 2013 May 21; 110 (21): 8674–9.

48. Brill A, Fuchs TA, Savchenko AS, Thomas GM, Martinod K, de Meyer SF, et al. Neutrophil extracellular traps promote deep vein thrombosis in mice. J Thromb Haemost. 2012 Jan; 10 (1): 136.

49. Meng D, Luo M, Liu B. The Role of CLEC-2 and Its Ligands in Thromboinflammation. Front Immunol. 2021; 12: 688643.

50. Payne H, Ponomaryov T, Watson SP, Brill A. Mice with a deficiency in CLEC-2 are protected against deep vein thrombosis. Blood. 2017 Apr 6; 129 (14): 2013–20.

51. DeRoo EP, Wrobleski SK, Shea EM, Al-Khalil RK, Hawley AE, Henke PK, et al. The role of galectin-3 and galectin-3 — binding protein in venous thrombosis. Blood. 2015 Mar 3; 125 (11): 1813.

52. Silverman AM, Nakata R, Shimada H, Sposto R, DeClerck YA. A galectin-3-dependent pathway upregulates interleukin-6 in the microenvironment of human neuroblastoma. Cancer Res. 2012 May 5; 72 (9): 2228–38.

53. Filer A, Bik M, Parsonage GN, Fitton J, Trebilcock E, Howlett K, et al. Galectin 3 Induces a Distinctive Pattern of Cytokine and Chemokine Production in Rheumatoid Synovial Fibroblasts via Selective Signaling Pathways. Arthritis Rheum. 2009 Jun; 60 (6): 1604.

54. Cherpokova D, Jouvene CC, Libreros S, DeRoo EP, Chu L, De La Rosa X, et al. Resolvin D4 attenuates the severity of pathological thrombosis in mice. Blood. 2019 Oct 24; 134 (17): 1458–68.

55. Conte MS, Desai TA, Wu B, Schaller M, Werlin E. Pro-resolving lipid mediators in vascular disease. J Clin Invest. 2018 Aug 8; 128 (9): 3727.

56. Sansbury BE, Spite M. Resolution of Acute Inflammation and the Role of Resolvins in Immunity, Thrombosis, and Vascular Biology. Circ Res. 2016 Jun 24; 119 (1): 113–30.

57. Fang XZ, Wang YX, Xu JQ, He YJ, Peng ZK, Shang Y. Immunothrombosis in Acute Respiratory Dysfunction of COVID-19. Front Immunol. 2021 Jun 2; 12: 2028

Антикоагулянтная терапия в современных условиях является стандартом профилактики и лечения венозного тромбоза (ВТ). Широко распространенные прямые оральные антикоагулянты обладают высоким профилем эффективности и безопасности, их применение сопряжено со снижением общей смертности [1limited direct/indirect comparisons are available to appropriately weight the benefit/risk ratio of the diverse treatments available. We aimed to compare the rate of symptomatic recurrent VTE and major bleeding (MB, 2]. Однако негативные эффекты в виде кровотечений, свойственные любым антикоагулянтным препаратам, ограничивают их применение у некоторых категорий больных, что стимулирует поиск возможных альтернативных способов профилактики и лечения ВТ [3].

Представления о ВТ как о процессе, важную роль в котором играет воспаление с его тесной взаимосвязью с системой коагуляции, привело к появлению термина «иммунотромбоз». Поскольку запуск коагуляционного каскада при ВТ оказывается следствием череды последовательных процессов, инициированных клетками — эффекторами иммунной системы, подавление иммунного компонента может рассматриваться как перспективное направление таргетной терапии ВТ, что получает свое подтверждение в эксперименте.

Развитие ВТ происходит при сохраненной целостности сосудистой стенки, что отличает его от подобного же процесса в артериальном русле [4]. Пусковым механизмом ВТ считается венозный стаз, который приводит к ограниченному поступлению кислорода, развитию локальной гипоксии эндотелия и асептической воспалительной реакции (рисунок) [5] . В этих условиях индуцируемый гипоксией фактор (HIF) 1α индуцирует экспрессию инфламмасомы NLRP3 (NOD-, LRR- and pyrin domain-containing protein 3) в эндотелиальных клетках, что приводит к секреции IL-1β [5] . Под влиянием секретируемых локально медиаторов воспаления происходит формирование прокоагулянтного фенотипа эндотелия c последующим вовлечением в процесс лейкоцитов и тромбоцитов [6–9]. На эндотелиальных клетках усиливается экспрессия молекул адгезии, таких как ICAM-1 (intercellular adhesion molecule-1), VCAM-1 (vascular cell adhesion molecule-1), Р-селектин [6, 10] . Взаимодействие Р-селектина с молекулой PSGL-1 (P-selectin glycoprotein ligand-1) на поверхности лейкоцитов обусловливает их адгезию к эндотелию, роллинг и активацию с приобретением способности к секреции ферментов и цитокинов [11]. В эксперименте в течение первого часа после редукции венозного кровотока в нижней полой вене (НПВ) мыши наблюдается роллинг и адгезия лейкоцитов, которые уже через 5–6 часов полностью покрывают поверхность эндотелия [10]. Преобладающей популяцией лейкоцитов являются нейтрофилы, их доля доходит до 70 % среди всех клеток, адгезировавших в участке редукции кровотока, 30 % приходится на долю моноцитов [10].

Для Цитирования:
Порембская Ольга Ярославна, Старикова Элеонора Александровна, Лобастов Кирилл Викторович, Маммедова Дженнет Тумаровна, Лаберко Леонид Александрович, Кравчук Вячеслав Николаевич, Сайганов Сергей Анатольевич, Таргетная терапия венозного тромбоза: экспериментальные изыски или осязаемое будущее?. Хирург. 2022;4.
Полная версия статьи доступна подписчикам журнала
Язык статьи:
Действия с выбранными: