По всем вопросам звоните:

+7 495 274-22-22

УДК: 61–036.22:576.8:539.2 DOI:10.33920/med-08-2108-04

Роль метаболитов в межвидовом взаимодействии бактерий (обзор)

Юнусова Ирина Олеговна младший научный сотрудник, лаборатории молекулярной эпидемиологии и экологии патогенных бактерий, ФГБНУ «Научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии имени Г. П. Сомова» Роспотребнадзора, 690087, г. Владивосток, ул. Сельская, д. 1, e-mail: Irina-Yunusova96@mail.ru, https://orcid.org/0000-0002-3577-0158
Яковлев Анатолий Александрович д-р мед. наук, профессор, заведующий лабораторией молекулярной эпидемиологии и экологии патогенных бактерий, ФГБНУ «Научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии имени Г. П. Сомова» Роспотребнадзора, 690087, г. Владивосток, ул. Сельская, д. 1, e-mail: yakovlev-epid@yandex.ru, https://orcid.org/0000-0002-7008-3804

В современный период ученые как в нашей стране, так и за рубежом активно изучают процессы взаимоотношения между микроорганизмами, ибо понимание механизмов коммуникации и конкуренции между ними будет способствовать выработке новых стратегий в борьбе с инфекционными заболеваниями. Несмотря на то что в последние годы существенно увеличивается количество публикаций по обозначенной проблеме, исследования, охватывающие далеко не все возможные варианты взаимодействий между различными микроорганизмами, находятся на начальном этапе и пока еще в меньшей степени направлены на познание непосредственных механизмов взаимодействия. Особый интерес представляет изучение антагонистических взаимоотношений, при которых происходит подавление развития одних форм микробов другими с помощью вырабатываемых ими антимикробных веществ. Одним из таких веществ являются метаболиты, проявляющие антимикробные свойства при низких концентрациях. В настоящей работе авторами представлен анализ литературы, свидетельствующий о том, что межпопуляционные связи, реализованные через продукты метаболизма, относятся к главным факторам, которые предназначаются для стабильности микробных сообществ и управления их продуктивностью и видовым составом, включая и формирование смешанных биопленок.

Литература:

1. Fernandez L., Mercader J. M., Planas-Fèlix M., Torrents D. Adaptation to environmental factors shapes the organization of regulatory regions in microbial communities. BMC Genomics. 2014; 15: 877. DOI: 10.1186/1471-2164-15-877.

2. Миллер Г. Г., Биологическое значение ассоциаций микроорганизмов. Вестник РАМН. 2000; 1: 45–51.

3. Сидоренко М. Л., Бузолева Л. С. Характер взаимодействия сапрофитной почвенной микрофлоры через газообразные метаболиты. Микробиология. 2008; 77 (2): 273–7. DOI: https://doi.org/10.1134/S0026261708020185.

4. Яковлев А. А., Раков А. В., Поздеева Е. С. Значение межвидовых и внутривидовых взаимодействий микроорганизмов как суборганизменного уровня в иерархии эпидемического процесса. Эпидемиология и инфекционные болезни. 2020; 25 (3): 118–130. DOI: https://doi.org/10.17816/EID50013.

5. Comolli L. R. Intra- and inter-species interactions in microbial communities. Front. Microbiol. 2014; 5: 629. DOI: 10.3389/fmicb.2014.00629.

6. Бухарин О. В. Симбиотические взаимоотношения микроорганизмов при инфекции. Журнал микробиологии эпидемиологии и иммунобиологии. 2013; 1: 93–97.

7. Filkins L. M., Graber J. A., Olson D. G., et al. Coculture of Staphylococcus aureus with Pseudomonas aeruginosa drives S. aureus towards fermentative metabolism and reduced viability in a cystic fi brosis model. Journal of bacteriology. 2015; 197 (14): 2252–2264. DOI: https://doi.org/10.1128/JB.00059–15.

8. Zothanpuia, Passari A. K., Leo V. V., et al. Bioprospection of actinobacteria derived from freshwater sediments for their potential to produce antimicrobial compounds. Microb Cell Fact. 2018; 17 (1): 68. DOI: https://doi.org/10.1186/s12934-018-0912-0.

9. Соломай Т. В. Профилактика заболеваний, ассоциированных с биопленками, образованными на абиотических поверхностях в медицинских организациях. Санитарный врач. 2017; 7: 37–45.

10. Giaouris E., Heir E., Desvaux M., et al. Intra- and interspecies interactions within biofi lms of important foodborne bacterial pathogens. Front Microbiol. 2015; 6: 841. DOI: 0.3389/fmicb.2015.00841.

11. Bremer P. J., Monk I., Osborne C. M. Survival of Listeria monocytogenes attached to stainless steel surfaces in the presence or absence of Flavobacterium spp. Journal of Food Protection. 2001; 64 (9): 1369–1376. DOI: 10.4315/0362-028x-64.9.1369.

12. Puga C. H., Sanjose C., Orgaz B. «Spatial distribution of Listeria monocytogenes and Pseudomonas fluorescens in mixed biofilms» in Listeria monocytogenes: Food Sources, Prevalence and Management Strategies, ed. Hambrick E. C. (New York, NY: Nova Publisher). 2014; 115–131. ISBN 9781631170546.

13. Leriche V., Carpentier B. Limitation of adhesion and growth of Listeria monocytogenes on stainless steel surfaces by Staphylococcus sciuri biofi lms. J Appl Microbiol. 2000; 88 (4): 594–605. doi: 10.1046/j.1365– 2672.2000.01000.x. PMID: 10792517.

14. Тимченко Н. Ф., Раков А. В., Терентьева Н. А., и др. Характеристика смешанных биопленок бактерий семейства Enterobacteriaceae Yersinia pseudotuberculosis и Salmonella Enteritidis in vitro. Здоровье. Медицинская экология. Наука. 2019; 1 (77): 19–22.

15. Пучков Е. О. Общение микробов. Химия и жизнь — XXI век. 2015; 12; 28–32.

16. Duan K., Sibley C. D., Davidson C. J., et al. Chemical interactions between organisms in microbial communities. Contrib Microbiol. 2009; 16: 1–17. DOI: https://doi.org/10.1159/000219369.

17. Thenmozhi R., Nithyanand P., Rathna J., et al. Antibiofilm activity of coral associated bacteria against different clinical M serotypes of Streptococcus pyogenes. FEMS Immunol Med Microbiol. 2009; 57 (3): 284–294. DOI:10.1111/j.1574-695X.2009.00613.x.

18. Pelyuntha W., Chaiyasut C., Kantachote D., et al. Cell-free supernatants from cultures of lactic acid bacteria isolated from fermented grape as biocontrol against Salmonella typhi and Salmonella typhimurium virulence via autoinducer-2 and biofi lm interference. Peer J. 2019; 7: e7555. DOI: 10.7717/peerj.7555.

19. Nithya C., Begum M. F., Pandian S. K. Marine bacterial isolates inhibit biofilm formation and disrupt mature biofi lms of Pseudomonas aeruginosa PAO1. Appl Microbiol Biotechnol. 2010; 88 (1): 341–58. DOI: 10.1007/ s00253-010-2777-y.

20. Santhakumari S., Kannappan A., Pandian S. K., et al. Inhibitory effect of marine cyanobacterial extract on biofilm formation and virulence factor production of bacterial pathogens causing vibriosis in aquaculture. J Appl Phycol. 2016; 28 (1): 313–324. DOI:10.1007/s10811-015-0554-0.

21. Supardy N. A., Ibrahim D., Mat Nor S. R., Noordin W. N. M. Bioactive compounds of Pseudoalteromonas sp. IBRL PD4.8 inhibit growth of fouling bacteria and attenuate biofilms of Vibrio alginolyticus FB3. Pol. J. Microbiol. 2019; 68 (1): 21–33. DOI: 10.21307/pjm-2019–003.

22. Steenackers H., Hermans K., Vanderleyden J., De Keersmaecker S. C. Salmonella biofilms: An overview on occurrence, structure, regulation and eradication. Food Res. Int. 2012; 45: 502–531. DOI: 10.1016/j. foodres.2011.01.038.

23. Lamas A., Regal P., Vázquez B., et al. Short Chain Fatty Acids Commonly Produced by Gut Microbiota Influence Salmonella enterica Motility, Biofilm Formation, and Gene Expression. Antibiotics (Basel). 2019; 8 (4): 265. DOI: 10.3390/antibiotics8040265.

24. Amrutha B., Sundar K., Shetty P. H. Effect of organic acids on biofilm formation and quorum signaling of pathogens from fresh fruits and vegetables. Microb. Pathog. 2017; 111: 156–162. DOI: 10.1016/j.micpath.2017.08.042.

25. Ormsby M. J., Johnson S. A., Meikle L. M., et al. Propionic acid promotes the virulent phenotype of Crohn’s disease-associated adherent-invasive Escherichia coli. Cell reports. 2020; 30 (7): 2297–2305.e5. DOI: https:// doi.org/10.1016/j.celrep.2020.01.078.

26. Xu J., Koyanagi Y., Isogai E., et al. Effects of fermentation products of the commensal bacterium Clostridium ramosum on motility, intracellular pH, and flagellar synthesis of enterohemorrhagic Escherichia coli. Arch. Microbiol. 2019; 201 (6): 841–846. DOI: 10.1007/s00203-019-01656-6.

27. Nakanishi N., Tashiro K., Kuhara S., et al. Regulation of virulence by butyrate sensing in enterohaemorrhagic Escherichia coli. Microbiology (Reading England). 2009; 155 (Pt 2): 521–530. DOI: https://doi.org/10.1099/ mic.0.023499–0.

28. Lawhon S. D., Maurer R., Suyemoto M., et al. Intestinal short-chain fatty acids alter Salmonella typhimurium invasion gene expression and virulence through BarA/SirA. Mol. Microbiol. 2002; 46: 1451–1464. DOI: 10.1046/j.1365–2958.2002.03268.x.

29. Luethy P. M., Huynh S., Ribardo D. A., et al. Microbiota-derived short-chain fatty acids modulate expression of Campylobacter jejuni determinants required for commensalism and virulence. MBio. 2017; 8 (3): e00407–17. DOI: 10.1128/mBio.00407–17.

30. Бузолева Л. С., Синельникова М. А. Реверсия некультивируемых форм Listeria monocytogenes под действием экзометаболитов Aranicola spp. Известия российской академии наук. Серия биологическая. 2017; 44 (5): 501–505.

1. Fernandez L., Mercader J. M., Planas-Fèlix M., Torrents D. Adaptation to environmental factors shapes the organization of regulatory regions in microbial communities. BMC Genomics. 2014; 15: 877. DOI: 10.1186/1471-2164-15-877.

2. Miller G. G. The biological significance of associations of microorganisms. Vestnik RAMN. 2000; 1: 45–51. (in Russian)

3. Sidorenko M. L., Buzoleva L. S. Character of interactions of saprophytic soil microflora via gaseous metabolites. Mikrobiologiia. 2008; 77 (2): 273–7. (in Russian) DOI: https://doi.org/10.1134/ S0026261708020185.

4. Yakovlev A. A., Rakov A. V., Pozdeeva E. S. The importance of interspecific and intraspecific interactions of microorganisms as a suborganic level in the hierarchy Epidemiologiya i infekcionnye bolezni. 2020; 25 (3): 118–130. (in Russian) DOI: https://doi.org/10.17816/EID50013.

5. Comolli L. R. Intra- and inter-species interactions in microbial communities. Front. Microbiol. 2014; 5: 629. DOI: 10.3389/fmicb.2014.00629.

6. Bukharin O. V. Symbiotic interactions of microorganisms during infection. Zhurnal mikrobiologii jepidemiologii i immunobiologii. 2013; 1: 93–97. (in Russian) PMID: 23805661.

7. Filkins L. M., Graber J. A., Olson D. G., et al. Coculture of Staphylococcus aureus with Pseudomonas aeruginosa drives S. aureus towards fermentative metabolism and reduced viability in a cystic fi brosis model. Journal of bacteriology. 2015; 197 (14): 2252–2264. DOI: https://doi.org/10.1128/JB.00059–15.

8. Zothanpuia, Passari A. K., Leo V. V., et al. Bioprospection of actinobacteria derived from freshwater sediments for their potential to produce antimicrobial compounds. Microb Cell Fact. 2018; 17 (1): 68. DOI: https://doi.org/10.1186/s12934-018-0912-0.

9. Solomay T. V. Prevention of diseases associated with biofi lms formed on abiotic surfaces in medical organizations. Sanitarnyj vrach. (Sanitary doctor). 2017; 7: 37–45. (in Russian)

10. Giaouris E., Heir E., Desvaux M., et al. Intra- and interspecies interactions within biofi lms of important foodborne bacterial pathogens. Front Microbiol. 2015; 6: 841. DOI: 0.3389/fmicb.2015.00841.

11. Bremer P. J., Monk I., Osborne C. M. Survival of Listeria monocytogenes attached to stainless steel surfaces in the presence or absence of Flavobacterium spp. Journal of Food Protection. 2001; 64 (9): 1369–1376. DOI: 10.4315/0362-028x-64.9.1369.

12. Puga C. H., Sanjose C., Orgaz B. «Spatial distribution of Listeria monocytogenes and Pseudomonas fluorescens in mixed biofilms» in Listeria monocytogenes: Food Sources, Prevalence and Management Strategies, ed. Hambrick E. C. (New York, NY: Nova Publisher). 2014; 115–131. ISBN 9781631170546.

13. Leriche V., Carpentier B. Limitation of adhesion and growth of Listeria monocytogenes on stainless steel surfaces by Staphylococcus sciuri biofilms. J Appl Microbiol. 2000; 88 (4): 594–605. doi: 10.1046/j.1365– 2672.2000.01000.x. PMID: 10792517.

14. Timchenko N. F., Rakov A. V., Terentyeva N. A., et al. Characteristic of the mixed bacteria of the Enterobacteriaceae family Yersinia pseudotuberculosis and Salmonella enteritidis in vitro. Zdorov’e. Medicinskaja jekologija. Nauka. 2019; 1 (77): 19–22. (in Russian) DOI: 10.5281/zenodo.2592503.

15. Puchkov E. O. Microbial communication. Himiya i zhizn (Chemistry and Life — XXI century). 2015; 12: 28–32. (in Russian)

16. Duan K., Sibley C. D., Davidson C. J., et al. Chemical interactions between organisms in microbial communities. Contrib Microbiol. 2009; 16: 1–17. DOI: https://doi.org/10.1159/000219369.

17. Thenmozhi R., Nithyanand P., Rathna J., et al. Antibiofilm activity of coral associated bacteria against different clinical M serotypes of Streptococcus pyogenes. FEMS Immunol Med Microbiol. 2009; 57 (3): 284–294. DOI:10.1111/j.1574-695X.2009.00613.x.

18. Pelyuntha W., Chaiyasut C., Kantachote D., et al. Cell-free supernatants from cultures of lactic acid bacteria isolated from fermented grape as biocontrol against Salmonella typhi and Salmonella typhimurium virulence via autoinducer-2 and biofi lm interference. Peer J. 2019; 7: e7555. DOI: 10.7717/peerj.7555.

19. Nithya C., Begum M. F., Pandian S. K. Marine bacterial isolates inhibit biofilm formation and disrupt mature biofilms of Pseudomonas aeruginosa PAO1. Appl Microbiol Biotechnol. 2010; 88 (1): 341–58. DOI: 10.1007/ s00253-010-2777-y.

20. Santhakumari S., Kannappan A., Pandian S. K., et al. Inhibitory effect of marine cyanobacterial extract on biofilm formation and virulence factor production of bacterial pathogens causing vibriosis in aquaculture. J Appl Phycol. 2016; 28 (1): 313–324. DOI: 10.1007/s10811-015-0554-0.

21. Supardy N. A., Ibrahim D., Mat Nor S. R., Noordin W. N. M. Bioactive compounds of Pseudoalteromonas sp. IBRL PD4.8 inhibit growth of fouling bacteria and attenuate biofilms of Vibrio alginolyticus FB3. Pol. J. Microbiol. 2019; 68 (1): 21–33. DOI: 10.21307/pjm-2019–003.

22. Steenackers H., Hermans K., Vanderleyden J., De Keersmaecker S. C. Salmonella biofilms: An overview on occurrence, structure, regulation and eradication. Food Res. Int. 2012; 45: 502–531. DOI: 10.1016/j. foodres.2011.01.038.

23. Lamas A., Regal P., Vázquez B., et al. Short Chain Fatty Acids Commonly Produced by Gut Microbiota Influence Salmonella enterica Motility, Biofilm Formation, and Gene Expression. Antibiotics (Basel). 2019; 8 (4): 265. DOI: 10.3390/antibiotics8040265.

24. Amrutha B., Sundar K., Shetty P. H. Eff ect of organic acids on biofilm formation and quorum signaling of pathogens from fresh fruits and vegetables. Microb. Pathog. 2017; 111: 156–162. DOI: 10.1016/j.micpath.2017.08.042.

25. Ormsby M. J., Johnson S. A., Meikle L. M., et al. Propionic acid promotes the virulent phenotype of Crohn’s disease-associated adherent-invasive Escherichia coli. Cell reports. 2020; 30 (7): 2297–2305.e5. DOI: https:// doi.org/10.1016/j.celrep.2020.01.078.

26. Xu J., Koyanagi Y., Isogai E., et al. Effects of fermentation products of the commensal bacterium Clostridium ramosum on motility, intracellular pH, and fl agellar synthesis of enterohemorrhagic Escherichia coli. Arch. Microbiol. 2019; 201 (6): 841–846. DOI: 10.1007/s00203-019-01656-6.

27. Nakanishi N., Tashiro K., Kuhara S., et al. Regulation of virulence by butyrate sensing in enterohaemorrhagic Escherichia coli. Microbiology (Reading England). 2009; 155 (Pt 2): 521–530. DOI: https://doi.org/10.1099/ mic.0.023499–0.

28. Lawhon S. D., Maurer R., Suyemoto M., et al. Intestinal short-chain fatty acids alter Salmonella typhimurium invasion gene expression and virulence through BarA/SirA. Mol. Microbiol. 2002; 46: 1451–1464. DOI: 10.1046/j.1365–2958.2002.03268.x.

29. Luethy P. M., Huynh S., Ribardo D. A., et al. Microbiota-derived short-chain fatty acids modulate expression of Campylobacter jejuni determinants required for commensalism and virulence. MBio. 2017; 8 (3): e00407–17. DOI: 10.1128/mBio.00407–17.

30. Buzoleva L. S., Sinel’nikova M. A. Reversion of non-culturable forms of Listeria monocytogenes under the influence of exometabolites of Aranicola spp. Izvestiya rossijskoj akademii nauk seriya biologicheskaya. 2017; 44 (5): 501–505. (in Russian) DOI: https://doi.org/10.1134/S1062359017050053.

Как известно, все формы органического мира, включая Homo sapiens, прошли многовековой эволюционный путь и существуют в сложных ассоциациях [1].

Ассоциированное состояние ― явление универсальное для подавляющего большинства представителей микромира. Оно играет определяющую роль среди механизмов межвидового обмена и обеспечивает, таким образом, их распространение в биосфере [2]. К главным факторам, которые способствуют поддержанию структуры, стабильности и продуктивности сообществ микроорганизмов, можно отнести межпопуляционные взаимодействия, которые осуществляются через продукты метаболизма. Взаимосвязи в мире микробов, кроме трофических конкурентных связей, выявляются именно через метаболиты, которые выделяются во внешнюю среду бактериями в ходе своих жизненных функций [3]. Взаимоотношение между микробами, буквально пронизывающее все уровни организации живой материи, ― магистральное направление, которое постепенно занимает всё большую нишу в мировых научных исследованиях [3–5]. Несмотря на то что в последние годы существенно увеличивается количество публикаций по обозначенной проблеме, исследования, охватывающие далеко не все возможные варианты взаимодействий между различными микроорганизмами, находятся на начальном этапе и пока еще в меньшей степени направлены на познание непосредственных механизмов взаимодействия. Необходимо отметить, что только последние несколько лет в мировой литературе стали появляться описания конкретных метаболитов, регулирующих взаимодействие между микроорганизмами.

Вырабатывая микробные продукты в процессе жизнедеятельности, одни микроорганизмы могут действовать на другие по принципу синергизма (интеграция), способствуя их росту, размножению, экспрессии факторов патогенности [5], либо антагонистически (конкуренция), что проявляется в подавлении роста, размножения и факторов патогенности ассоцианта-конкурента [6]. Благодаря интеграционно-конкурентным взаимоотношениям в организме формируется особый специфический микросимбиоценоз, который оказывает существенное влияние на характер инфекционного процесса [5].

Для Цитирования:
Юнусова Ирина Олеговна, Яковлев Анатолий Александрович, Роль метаболитов в межвидовом взаимодействии бактерий (обзор). Санитарный врач. 2021;8.
Полная версия статьи доступна подписчикам журнала
Язык статьи:
Действия с выбранными: