По всем вопросам звоните:

+7 495 274-22-22

УДК: 577.4:591.524.12 639.3.03 DOI:10.33920/sel-09-2406-03

Полносистемное исследование нейроэндокринной регуляции размножения рыб. 4. Миграционный импульс как стартовый механизм нерестовых миграций проходных рыб

П.Е. Гарлов Санкт-Петербургский государственный аграрный университет, Санкт-Петербург, Пушкин, Россия
Н.Б. Рыбалова Санкт-Петербургский государственный аграрный университет, Санкт-Петербург, Пушкин, Россия
Т.А. Нечаева Санкт-Петербургский государственный аграрный университет, Санкт-Петербург, Пушкин, Россия
С.А. Темирова Санкт-Петербургский государственный аграрный университет, Санкт-Петербург, Пушкин, Россия
А.Н. Денисенко Санкт-Петербургский государственный аграрный университет, Санкт-Петербург, Пушкин, Россия
В.В. Кузик Институт эволюционной физиологии и биохимии им. И.М. Сеченова РАН, Санкт-Петербург, Россия, E-mail: wba2009@mail.ru, kuzikvv@mail.ru

Впервые установлено участие гипоталамо-гипофизарной нейросекреторной системы (НС) в инициировании нерестовой миграции проходных рыб на основе эколого-гистофизиологического анализа результатов гистоморфологических, иммуногистохимических и электронно-микроскопических исследований. У анадромных форм мигрантов в начале речного периода нерестовой миграции, весенненерестующих русского осетра, севрюги и осенненерестующих: горбуши и кеты показаны активация синтеза нейросекреторных продуктов в перикарионах нейросекреторных клеток и их выведение в ликвор III желудочка мозга. Одновременно установлены транспорт и массовое накопление нейросекреторных продуктов в нейрогипофизе. Сделан вывод, что НС оказывает комплексный синхронный эффект, заключающийся, во-первых, в нейротропном воздействии нонапептидных нейрогормонов (НПГ) на поведенческие центры, вызывающем доминантное состояние возбуждения ЦНС, соответствующее «миграционному импульсу», во-вторых, в нарушении длительно адаптированного морского «нагульного» уровня осморегуляции и, в-третьих, в прекращении известного антигонадотропного действия НПГ, что способствует переходу организма на энергозатратный энергетический тип метаболизма. Сопоставительный анализ собственных и литературных данных подтверждает общность и указывает на универсальность этого метаболического механизма для разных форм миграций в онтогенезе рыб, что позволяет его рассматривать как важнейшую филогенетическую адаптацию типа ароморфоза, направленную на достижение биологического прогресса вида. В последующих навигационных механизмах хоминга, широко освещенных в мировой литературе, ведущую роль выполняют люлиберинергические центры гипоталамуса. Экологическое многообразие этих механизмов популяционного уровня и наличие стрэинга у рыб позволяют рассматривать их как специализации микроэволюционного происхождения. Наиболее перспективным направлением дальнейшего развития нейроэндокринологических исследований представляется анализ механизмов осуществления импринтинга в связи с усилением роста и выживае- мости молоди в среде критической солености, а с целью управления хомингом (разработки биотехнологий управления промысловым возвратом) — механизмов взаимодействия НС и люлиберинергических центров нейроэндокринного комплекса ЦНС.

Литература:

1. Баранникова, И.А. Функциональные основы миграций рыб / И.А. Баранникова. — Л.: Наука, 1975.— 210 с. — https://www.alib.ru/au-barannikova/nm-funk-cionalnmnnye_osnovy_migracij_ryb/.

2. Гарлов, П.Е. Нейроэндокринная регуляция миграций и нереста рыб и система управления их воспроизводством / П.Е. Гарлов; МСХ РФ, Санкт-Петербургский ГАУ. — СПб.: Санкт-Петербургский ГАУ, 2022. — 381 с. — EDN JMCGIB.

3. Гарлов, П.Е. Эколого-гистофизиологический обзор участия гипоталамо-гипофизарной нейросекреторной системы в размножении рыб / П.Е. Гарлов, М.В. Мосягина, Н.Б. Рыбалова // Труды ЗИН РАН. — 2019. — № 323 (4). — С. 476–497. — DOI: 10.31610/trudyzin/2019.323.4.476.

4. Гарлов, П.Е. Функциональная роль нейрогормонов задней доли гипофиза в процессах задержки полового созревания и резорбции / П.Е. Гарлов, Г.Л. Травкина // Осетровые на рубеже XXI века: Материалы международной конференции. — Астрахань: КаспНИРХ, 2000. — С. 129–

131. — https://search.rsl.ru/ru/record/01000677163?ysclid=lvfm64ebny719548221.

5. Гербильский, Н.Л. Биологическое значение и функциональная детерминация миграционного поведения рыб / Н.Л. Гербильский // Биологическое значение и функциональная детерминация миграционного поведения животных. — Л.: Наука, 1965. — С. 23–32. — https://www.alib.ru/ au-/nm-biologicheskoe_znachenie_funkcionalnmnnaya_determinaciya_migr.

6. Краюшкина, Л.С. Функциональная эволюция осморегуляторной системы осетровых / Л.С. Краюшкина. — М.: Физматлит, 2022. — 315 с. — https://www.labirint.ru/books/857850/?yscl id=lvfmovr7ld20081542.

7. Павлов, Д.С. Миграции рыб в зарегулированных реках / Д.С. Павлов, М.А. Скоробогатов. — М.: Товарищество научных изданий КМК, 2014. — 413 с. — https://books.google.ru/ books?id=dQCSBQAAQBAJ.

8. Поленов, А.Л. Гипоталамическая нейросекреция / А.Л. Поленов. — Л.: Наука, 1968. — 156 с. — https://search.rsl.ru/ru/record/01006455651?ysclid=lvfngi0rhu699861363.

9. Поленов А.Л. Гипоталамо-гипофизарный нейроэндокринный комплекс / А.Л. Поленов, М.С. Константинова, П.Е. Гарлов // Основы современной физиологии (нейроэндокринология). — СПб.: Наука, 1993. — Кн. 1. — Ч. 1. — С. 139–187. — https://rusneb.ru/catalog/010003_000061_edd919a89b11ab354fc69f619c20518d/.

10. Салменкова, Е.А. Механизмы хоминга лососевых рыб / Е.А. Салменкова // Успехи современной биологии. — 2016. — Т. 136, № 6. — С. 593–607. — https://link.springer.com/article/10.1134/ S2079086417040077.

11. Ходоревская, Р.П. Поведение, миграции, распределение и запасы осетровых рыб Волго-Каспийского бассейна / Р.П. Ходоревская, Г.И. Рубан, Д.С. Павлов. — М.: Товарищество научных изданий КМК, 2007. — 241 с. — https://www.litres.ru/book/g-i-ruban/povedenie-migracii-raspredelenie-i-zapasy-osetrovyh-ryb-volgo-ka-24720552/.

12. Balment, R.J. Arginine vasotocin a key hormone in fish physiology and behaviour: a review with insights from mammalian models / W.R.J. Balment Lu, E. Weybourne, J.M. Warne // Gen. Compar. Endocr. — 2006. — № 147 (1). — Р. 9–16. — DOI: 10.1016j.ygcen.2005.12.022.

13. Garlov, P.E. Plasticity of nonapeptidergic neurosecretory cells in fish hypothalamus and neurohypophysis / P.E. Garlo // Intern. Rev. Cytol. — 2005. — № 245. — Р. 123–170.

14. Godwin, J. Nonapeptides and social behavior in fishes / J. Godwin, R. Thompson // Horm. Behav. — 2012. — № 61. — P. 230–238. — DOI: 10.1016/S0074-7696(05)45005-6.

15. Guibbolini, M.E. Neurohypophysial hormone regulation of Cl-secretion: evidence for V receptors in sea bass gill respiratory cells in culture / M.E. Guibbolini, M. Avella // J. Endocrinol. — 2003. — № 176 (1). — P. 111–119. — DOI: 10.1677/joe.0.1760111.

16. Guibbolini, M.E. Neurohypophysial hormone receptors and second messengers in trout hepatocytes / M.E. Guibbolini, P.M. Pierson., В. Lahlou // J. Endocrinol. — 2000. — № 167. — P. 137–

144. — DOI: 10.1677/joe.0.1670137.

17. Hasunuma, I. Roles of arginine vasotocin receptors in the brain and pituitary of submammalian vertebrate / I. Hasunuma, F. Toyoda, R.K. Okada Yamamoto, Y. Kadono, S. Kikuyama // Int. Rev. Cell Mol. Biol. — 2013. — № 304. — P. 191–225. — DOI: 10.1016/B978-0-12-407696-9.00004-X/.

18. Lohmann, K.J. Geomagnetic imprinting: A unifying hypothesis of long-distance natal homing in salmon and sea turtles / K.J. Lohmann, N.F. Putman, C.M. Lohmann // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. — 2008. — № 105 (49). — P. 96–101. — DOI: 10.1073/pnas.0801859105.

19. O’Connell, L.A. Evolution of a vertebrate social decision-making network / L.A. O’Connell, H.A. Hofmann // Science.— 2012. — № 336 (6085). — P. 1154–1157. — DOI: 10.1126/science.1218889.

20. Putman, N.F. Geomagnetic imprinting predicts spatio-temporal variation in homing migration of pink and sockeye salmon / N.F. Putman, E.S. Jenkins, C.G. Michielsens, D.L. Noakes // J. R. Soc. Interface. — 2014. — № 11 (99). — DOI: /10.1098/rsif.2014.0542.

21. Rodriguez-Santiago, M. Arginine Vasotocin Preprohormone Is Expressed in Surprising Regions of the Teleost Forebrain / M. Rodriguez-Santiago, J. Nguyen, L.S. Winton, C.A. Weitekamp, H.A.Hofmann // Front. Endocrinol. (Lausanne). — 2017. — № 14 (8). — Р. 195. — DOI: 10.3389/fendo.2017.00195.

22. Ueda, H. Sensory mechanisms of natal stream imprinting and homing in Oncorhynchus spp. / H. Ueda // J. Fish. Biol. — 2019. — № 95. — P. 293–303. — DOI: 10.1111/jfb.13775.

23. Urano, A. Quantitative analyses of the levels of hormonal mRNAs in the salmon neuroendocrine system / A. Urano, H. Ando // Aquatic Genomics. Springer. Tokyo. — 2003. — P. 225–235. — DOI: 10.1007/978-4-431-65938-9_20.

24. Zohar, Y. Neuroendocrinology of reproduction in teleost fish / Y. Zohar, J.A. Muñoz-Cueto, A. Elizur, O. Kah // Gen. Comp. Endocrinol. — 2010. — № 165 (3). — P. 438–455. — DOI: 10.1016/j.ygcen.2009.04.017.

1. Barannikova, I.A. Functional Foundations of Fish Migrations. Nauka, Leningrad, 1975. 210 p. https:// www.alib.ru/au-barannikova/nm-funkcionalnmnnye_osnovy_migracij_ryb/ (in Russian).

2. Garlov, P.E. Neuroendocrine regulation of fish migration and spawning and their reproduction management system. St. Petersburg State Agrarian University, St. Petersburg, 2022. 382 p. (in Russian).

3. Garlov, P.E., Mosyagina, M.V., Rybalova, N.B. Ecological-histophysiological review of the hypothalamic-hypophysial neurosecretory system participation in fish reproduction. Trudy ZIN RAN, 2019, no. 323 (4), pp. 476–497. DOI: 10.31610/trudyzin/2019.323.4.476 (in Russian).

4. Garlov, P.E., Travkina, G.L. The functional role of the posterior pituitary gland neurohormones in the processes of delaying maturation and resorption in fish. In: Osetrovye na rubezhe XXI veka. Tezisy dokladov Mezhdunarodnoi konferentsii (Astrakhan’, 11–15.09.2000). KaspNIRKh, Astrakhan, 2000, pp. 129–131. https://search.rsl.ru/ru/record/01000677163?ysclid=lvfm64ebny719548221 (in Russian).

5. Gerbilsky, N.L. Biological significance and functional determination of migratory behavior of fish. In: Biologicheskoe znachenie i funkcionalnaya determinaciya migracionnogo povedeniya zhivotnyh. Nauka, Leningrad, 1965, pp. 23–32. https://www.alib.ru/au-/nm-biologicheskoe_znachenie_funkcionalnmnnaya_determinaciya_migr (in Russian).

6. Krayushkina, L.S. Functional evolution of the osmoregulatory system of sturgeon. Fizmatlit, Moscow, 2022. 315 p. https://www.labirint.ru/books/857850/?ysclid=lvfmovr7ld20081542 (in Russian).

7. Pavlov, D.S., Skorobogatov, M.A. Fish migrations in regulated rivers. Tovarishestvo nauchnyh Izdaniy KMK. Moscow, 2014. 413 p. https://books.google.ru/books?id=dQCSBQAAQBAJ (in Russian).

8. Polenov, A.L. Hypothalamic neurosecretion. Nauka, Leningrad, 1968. 156 p. https://search.rsl.ru/ ru/record/01006455651?ysclid=lvfngi0rhu699861363 (in Russian).

9. Polenov, A.L., Konstantinova, M.S., Garlov, P.E. Hypothalamic-hypophysial neuroendocrine complex. In: Fundamentals of modern physiology (neuroendocrinology). Nauka. St. Petersburg, 1993, vol. 1, is. 1, pp. 139–187. https://rusneb.ru/catalog/010003_000061_edd919a89b11ab354fc69f619c20518d/ (in Russian).

10. Salmenkova, E.A. Mechanisms of salmon fish homing. Uspekhi sovremennoi biologii. 2016, vol. 136, no. 6, pp. 593–607. https://link.springer.com/article/10.1134/S2079086417040077 (in Russian).

11. Khodorevskaya, R.P., Ruban, G.I., Pavlov, D.S. Behavior, migrations, distribution and stocks of sturgeon in the Volga-Caspian basin. Tovarishestvo nauchnyh Izdaniy KMK. Moscow, 2007. 241 p. https:// www.litres.ru/book/g-i-ruban/povedenie-migracii-raspredelenie-i-zapasy-osetrovyh-ryb-volgoka-24720552/ (in Russian).

12. Balment, R.J., Lu, W., Weybourne, E., Warne, J.M. Arginine vasotocin a key hormone in fish physiology and behaviour: a review with insights from mammalian models. Gen. Compar. Endocr., 2006, no. 147 (1), pp. 9–16. https://doi.org/10.1016j.ygcen.2005.12.022.

13. Garlov, P.E. Plasticity of nonapeptidergic neurosecretory cells in fish hypothalamus and neurohypophysis. Intern. Rev. Cytol, 2005, v. 245, рр. 123–170.

14. Godwin, J., Thompson, R. Nonapeptides and social behavior in fishes. Horm. Behav, 2012, nо. 61, pр. 230–238. https://doi.org/10.1016/S0074-7696(05)45005-6.

15. Guibbolini, M.E., Avella, M. Neurohypophysial hormone regulation of Cl-secretion: evidence for V receptors in sea bass gill respiratory cells in culture. J. Endocrinol., 2003, vol. 176 (1), рр. 111–119. https://doi.org/10.1677/joe.0.1760111.

16. Guibbolini, M.E., Pierson, P.M., Lahlou, B. Neurohypophysial hormone receptors and second messengers in trout hepatocytes. J. Endocrinol., 2000, vol. 167, рр. 137–144. https://doi.org/10.1677/ joe.0.1670137.

17. Hasunuma, I., Toyoda, F., Okada, R., Yamamoto, K., Kadono, Y., Kikuyama, S. Roles of arginine vasotocin receptors in the brain and pituitary of submammalian vertebrate. Int. Rev. Cell Mol. Biol., 2013, vol. 304, рр. 191–225. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-407696-9.00004-X/.

18. Lohmann, K.J., Putman, N..F, Lohmann, C.M. Geomagnetic imprinting: A unifying hypothesis of long-distance natal homing in salmon and sea turtles. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2008, nо. 105 (49), рр. 96–101. https://doi.org/10.1073/pnas.0801859105.

19. O’Connell, L.A., Hofmann, H.A. Evolution of a vertebrate social decision-making network. Science, 2012, 336 (6085), рр. 1154–1157. https://www.science.org/doi/10.1126/science.1218889.

20. Putman, N.F., Jenkins, E.S., Michielsens, C.G., Noakes, D.L. Geomagnetic imprinting predicts spatiotemporal variation in homing migration of pink and sockeye salmon. J. R. Soc. Interface, 2014, 11 (99). https://doi.org/10.1098/rsif.2014.0542.

21. Rodriguez-Santiago, M., Nguyen, J., Winton, L.S., Weitekamp, C.A., Hofmann, H.A. Arginine Vasotocin Preprohormone Is Expressed in Surprising Regions of the Teleost Forebrain. Front. Endocrinol. (Lausanne), 2017, no.14(8), pp. 195. https//doi:10.3389/fendo.2017.00195.

22. Ueda, H. Sensory mechanisms of natal stream imprinting and homing in Oncorhynchus spp. J. Fish. Biol., 2019, vol. 95, pр. 293–303. https://doi.org/10.1111/jfb.13775.

23. Urano, A., Ando, H. Quantitative analyses of the levels of hormonal mRNAs in the salmon neuroendocrine system. Aquatic Genomics. Springer. Tokyo, 2003, рр. 225–235. https://doi.org/10.1007/9784-431-65938-9_20.

24. Zohar, Y., Muñoz-Cueto, J.A., Elizur, A., Kah, O. Neuroendocrinology of reproduction in teleost fish. Gen. Comp. Endocrinol., 2010, 165 (3), рр. 438–455. https://doi.org/10.1016/j.ygcen.2009.04.017.

Размножение, как важнейший для существования вида этап жизненного цикла особи, у проходных рыб включает процессы нерестовых миграций и нереста. К настоящему времени отечественными исследованиями детально изучены биология, систематика и рыбохозяйственное значение миграций рыб [7; 11]. Изучение морфофункциональных механизмов осуществления миграций было начато в нашей стране эколого-гистофизиологическими исследованиями школы профессора Н.Л. Гербильского (1900–1967). К тому времени было известно, что нонапептидергическая гипоталамо-гипофизарная нейросекреторная система (НС, на которой и было открыто явление нейросекреции) является верхним звеном нейроэндокринной регуляции ЦНС ряда важных функций организма: водно-солевого обмена, нерестового поведения рыб, тонуса гладкой мускулатуры [1; 8]. Этой наиболее мощной в нейроэндокринном комплексе мозга системе, вырабатывающей два нонапептидных нейрогормона (НПГ), аргинин-8-вазотоцин (ВТ) и изотоцин (ИТ — у костистых рыб, у осетровых — окситоциноподобный нейрогормон), предположительно отводилась ведущая роль в детерминации миграционного поведения.

Упрощенная схема строения всех отделов НС и путей выведения нонапептидных нейрогормонов (НПГ) представлена на рис. 1.

Уже показано, что НПГ, в отличие других узкоспециализированных нейропептидов ЦНС (например, либеринов и статинов) и моноаминов, оказывают генерализованные и пролонгированные эффекты:

I. Нейротропные эффекты (в области сомато-, дендро- и аксовентрикулярных нейросекреторных контактов НСК с ликвором мозга).

II. Аденогипофизотропные эффекты (у осетровых в проксимальной нейросекреторной контактной области: ПНКО, у костистых в области аксоаденарных контактов в нейрогипофизе: НГ).

III. Висцеротропные эффекты (в области аксовазальных контактов нейросекреторных терминалей: НТ с сосудами общего кровотока в НГ).

Однако изменения морфофункционального состояния НС в период онтогенеза были установлены только в связи с сезонными изменениями температур, а ее четкая активация была установлена только после смены среды обитания независимо от типа нерестовой миграции [1; 9]. При этом в период нерестовых миграций и сезон размножения большинством авторов была отмечена обратная зависимость в содержании нейросекреторного материала (НСМ) в центральном и дистальном отделах НС (см. рис. 1). В преоптическом ядре (ПЯ) наблюдалось опустошение гомориположительных нонапептидергических нейросекреторных клеток (НСК) от НСМ, а в нейрогипофизе (НГ) отмечалось его значительное накопление. Лишь незначительное уменьшение его в гигантских нейросекреторных терминалях — телах Герринга (до 50 мкм), контактирующих с полостью (ликвором) мозга в НГ, было отмечено у осетровых во время нерестовых миграций в различные сезоны [1]. Поэтому как единственный основной механизм осуществления миграций рыб принято рассматривать экологические и морфофункциональные особенности ольфакторного импринтинга и хоминга [22; 24] и воздействия геомагнитных полей на рецепторные системы [10; 18], то есть процессы навигационного назначения. В итоге вопрос о функциональной роли НС в миграциях и возможном происхождении так называемого «миграционного импульса» до сих пор остается открытым [1; 6; 20].

Для Цитирования:
П.Е. Гарлов, Н.Б. Рыбалова, Т.А. Нечаева, С.А. Темирова, А.Н. Денисенко, В.В. Кузик, Полносистемное исследование нейроэндокринной регуляции размножения рыб. 4. Миграционный импульс как стартовый механизм нерестовых миграций проходных рыб. Рыбоводство и рыбное хозяйство. 2024;6.
Полная версия статьи доступна подписчикам журнала
Язык статьи:
Действия с выбранными: