Автобус КАМАЗ-4290 разработан на собственной платформе, а не является укороченной версией автобуса большого класса. Такой подход положительно отразился на внешнем облике автобуса и позволил подобрать оптимальную агрегатную базу для транспортного средства длиной 9 м и полной массой 13 т.
Автобус среднего класса разрабатывался с учётом современных требований к комфорту и безопасности пассажиров. При входе в автобус отсутствуют ступени, что облегчает посадку и высадку пассажиров. Предусмотрена система книлинга, она работает в автоматическом режиме: при открывании дверей кузов сам наклоняется в сторону тротуара. Учтены требования для перевозки всех категорий пассажиров. Автобус КАМАЗ-4290 соответствует программе «Доступная среда» и приспособлен для перевозки маломобильных пассажиров, в районе средней двери установлена механическая аппарель, а в салоне предусмотрено место парковки инвалидной коляски. В центре салона расположена широкая накопительная площадка, по размеру не уступающая площадке автобуса большого класса.
Автобус агрегатируется четырехцилиндровым дизельным двигателем КАМАЗ 445.520 собственного производства, оптимальным по мощности (154 кВт) и топливной экономичности. Двигатель установлен в заднем свесе — это типичная схема для автобусов среднего и большого классов. При такой конфигурации достигаются компактность силового агрегата и трансмиссии, лучшая изоляция двигателя от пассажирского салона. Автобус оснащен независимой передней подвеской, которая обеспечивают плавность хода. Автоматическая шестиступенчатая коробка передач имеет встроенный гидротрансформатор, который позволяет максимально продлить срок службы тормозных колодок. Не секрет, что основное преимущество автобуса с АКП — в простоте и лёгкости управления, что существенно облегчает вождение в городах с загруженными улицами. За безопасность торможения отвечает электронная тормозная система, оснащенная АВS и курсовой устойчивостью. Что касается рабочих тормозных механизмов, они дисковые. Благодаря короткой колесной базе 4,5 м КАМАЗ-4290 обладает высокой маневренностью, что очень комфортно для работы на городских маршрутах.